Alors qu'il poursuit son ennemi juré, le Docteur Eggman, à travers une flotte de vaisseaux spatiaux, Sonic the Hedgehog se transforme en Super Sonic et accule le docteur à bord d'une station spatiale. C'est alors que le piège se referme : une nouvelle arme redoutable, le canon à énergie du Chaos, prive Sonic de sa transformation, vide les Émeraudes du Chaos de leur pouvoir et tire un gigantesque rayon laser sur la planète située en contrebas. L'explosion réveille un mal ancien tapis au cœur du monde, Dark Gaia, brisant la surface de la Terre en sept morceaux et frappant Sonic d'une étrange malédiction qui le transforme en un puissant « Hérisson-garou » (*Werehog*) dès la nuit tombée. Projeté sur la planète fracturée, Sonic fait la rencontre d'une petite créature amnésique et amicale qu'il nomme Chip, et tous deux se lancent à travers les continents pour restaurer les Émeraudes et réparer leur monde brisé.